Under sitt första år på stjärnflotteakademin tränade han som en pilot över
Jordens nordamerikanska kontinent och han spenderade även några månader på Venus för att lära sig att hantera atmosfäriska stormar, senare lärde han sig även att undvika asteroider i det systemets asteroidbälte. Chakotay var tidigt intresserad av arkeologi, så efter att han tagit sin examen från akademin, så var han medlem i den grupp från stjärnflottan som etablerade första kontakten med Tarkannerna.
Han lämnade sedan stjärnflottan och gick med i Maquisrörelsen för att försvara sin hemvärld mot
cardassianerna. Han kommenderade det Maquisskepp som försvann i
Badlands 2371, medan de försökte fly från ett cardassiskt skepp. Chakotay och hans besättning sveptes iväg till den avlägsna deltakvadranten av en varelse kallad Caretaker. Deras skepp förstördes sedan av Kazon-Ogla och de var därefter fångade i deltakvadranten. Chakotay och hans besättning gick därför med på att ansluta sig till
USS Voyagers besättning och han själv blev skeppets försteofficer.
Chakotay praktiserar sitt folks visionssökande ritualer, som är en sökande vägvisning med hjälp av andliga djurguider. Han använder sitt medicinknyte under dessa ritualer. Chakotay hedrar sitt folks traditionella medicinala tillämpningar, vid ett tillfälle inklusive användandet av ett medicinhjul för att hjälpa till att guida hans ande tillbaka till kroppen.
Efter Voyagers återkomst till Jorden blev Chakotay tillsammans med övriga Maquismedlemmar ombord, benådade. Han övertog tjänsten som befälhavare ombord Voyager när Janeway befordrades till amiral. Han lyckades behålla många av personalen ombord och skeppet är nu i full tjänst för stjärnflottan (Old Wounds, m.fl.).